Di Equestria, Putri Twilight Sparkle yang baru dinobatkan masih mencoba menyesuaikan dengan status dan sayap barunya. Namun, Sunset Shimmer, mantan murid Putri Celestia yang pemberontak, mencuri mahkota sihirnya dan kabur ke dunia lain. Twilight ditugaskan untuk memulihkan mahkota dan dia dan rekannya, Spike, mengejar pencuri itu. Saat menyeberang, Twilight menemukan bahwa dia telah berubah menjadi manusia yang tidak berdaya di dunia sekolah menengah yang dihuni oleh rekan-rekan manusia remaja dari teman-temannya. Untuk menyelamatkan kedua dunia, Twilight harus menemukan kembali keajaiban persahabatan yang melampaui semua yang dia bayangkan mungkin.

Setiap empat tahun, Canterlot High memiliki 'The Friendship Games' di mana mereka harus bersaing dengan sekolah yang berbeda dengan serangkaian acara olahraga yang berbeda dan setiap tahun, piala tersebut telah disumbangkan ke Crystal Prep. Jadi Fluttershy, Pinkie Pie, Rainbow Dash, Rarity, Applejack, dan Sunset Shimmer harus bekerja sama untuk memenangkan piala. Tetapi mereka menemukan bahwa Twilight Sparkle lainnya ada di tim lawan.